张英俊教授团队：温性草原大型真菌降低土壤有机碳储存

图文摘要 | Graphical abstract

导读 | Introduction

       草原是最重要的生态系统之一，储存了大约34%的陆地碳（C）。土壤有机碳（SOC）固存是草原生态系统的一项重要功能，而SOC储量的大小取决于微生物，特别是真菌的参与。大型真菌产生的菌丝体可能影响C的固定和分解，但它们对草原生态系统SOC储存的影响机制尚不清楚。草原大型真菌形成的蘑菇圈是探索大型真菌对SOC影响的天然平台。目前，将SOC分为颗粒有机碳（POC）和矿物结合态有机碳（MAOC）来研究，这更有助于预测SOC的储存量。本研究采集了35个温带草原蘑菇圈的4个不同区域表层土壤（图1），以揭示大型真菌对SOC组分（包括POC和MAOC）的影响，并利用宏基因组测序技术揭示SOC储存的微生物机制。

图1 中国内蒙古温性草原上5个取样地点的蘑菇圈形态及样品采集示意图

一、蘑菇圈中SOC及其组分的变化 

       大型真菌从蘑菇圈的圈外到圈内区域显著降低了SOC（图2A，p < 0.05）。与大型真菌尚未扩散到的圈外区域相比，圈内区域的SOC降低了7.37%。POC和MAOC都显示出与SOC相似的趋势，都在真菌到达后开始下降（圈外 vs. 前沿，圈上，圈内）（图2B和C）。在4个区域中，MAOC在圈内区域处于最低值，而POC在菌丝刚刚通过的圈上区域处于最低值。此外，在大型真菌通过后POC对SOC的贡献降低，但MAOC对SOC的贡献增加，尽管它们仅在圈外和圈上区域之间有显著差异（图2D，p < 0.05）。这意味着POC和MAOC的消耗均随着蘑菇圈真菌的移动而增加，并且POC的消耗更大。

图2 蘑菇圈4个区域的土壤有机碳浓度（SOC）（A），颗粒有机碳浓度（POC）（B），矿物结合态有机碳浓度（MAOC）（C），颗粒有机碳和矿物结合态有机碳对土壤有机碳的贡献（D），可溶性有机碳（DOC）（E），土壤微生物生物量碳（MBC）（F）以及β-1,4-葡萄糖苷酶（BG）酶活性（G）

二、土壤MBC和BG酶活性与SOC组分的关系

       在蘑菇圈中，真菌的存在改变了MBC、BG和DOC，这与SOC组分的变化显著相关。有菌丝通过的区域（圈内和圈上）的MBC明显低于没有菌丝的区域（圈外）（图2F，p < 0.05）。大型真菌诱导的MBC变化与SOC、POC、MAOC呈显著正相关（图3，p < 0.05）。这表明大型真菌抑制了微生物源C对SOC固存的贡献。圈上和菌丝前沿区域的参与C矿化胞外酶（BG）活性分别比圈外区域高43.16%和24.41%（图2G）。同时，圈上和前沿区域的DOC浓度也显著高于圈外和圈内区域（图2E，p < 0.05），并且BG与DOC呈显著正相关关系。大型真菌诱导的DOC与POC变化呈负相关关系（图3B，p < 0.05)。这些结果表明大型真菌的存在降低SOC的累积，同时促进SOC的分解。

图3 预测变量对大型真菌诱导的土壤有机碳（A）、颗粒有机碳（B）和矿物结合态有机碳（C）变化影响的拟合多元回归模型的模型系数图

三、大型真菌对C循环相关土壤微生物群落组成及基因丰度的影响

       随着大型真菌从圈内到圈上/前沿再向圈外的移动，土壤微生物群落的生态策略从寡营养型转变为富营养型，再回到寡营养型（图4A）。具体来说，属于寡营养型微生物的放线菌门（Actinobacteria）、疣微菌门（Verrucomicrobia）、酸杆菌门（Acidobacteria）和绿弯菌门（Chloroflexi）在圈外区域的丰度大于在圈上区域的。同时，属于富营养型微生物的变形菌门（Proteobacteria）和拟杆菌门（Bacteroidetes）在圈上区域的丰度最高。属于寡营养型的酸杆菌门、绿弯菌门和芽单胞菌门（Gemmatimonadetes）在圈内区域的丰度高于其他三个区域的。在属水平上，圈上区域与其他3个区域（圈内、前沿和圈上）共同拥有的常见物种数量分别为183、105和41种（图4B）。大型真菌的存在减少了C固定基因的丰度，但增加了C降解基因的丰度（图5）。具体来说，在大型真菌移动过程中，所有参与C固定循环相关的基因在圈上区域的丰度都最低（图5A）。C降解基因在圈外区域的丰度最低，但仅与菌丝前沿区域有显著差异（图5B，p < 0.05）。不同底物的C降解相关基因在蘑菇圈4个区域之间表现出不同的变化。参与半纤维素降解基因的丰度在圈外区域最低，包括内切-1,4-β-木聚糖酶、α-L-阿拉伯糖苷酶和β-木糖苷酶基因。与圈外区域相比，菌丝前沿区域的淀粉和芳香族化合物降解基因丰度呈上升趋势。圈上区域的几丁质降解基因丰度显著高于其他3个区域（图5B，p < 0.05）。

图4 蘑菇圈4个区域门（A）和属（B）水平微生物分布情况

图5 蘑菇圈4个区的碳固定（A）和碳降解（B）基因丰度的变化

总结 | Conclusions

       综上所述，在草地生态系统中，大型真菌通过调节土壤微生物功能，加速了POC和MAOC组分的分解（特别是POC），最终降低了表层土壤SOC含量。大型真菌的存在增加了BG活性和C代谢率较低的富营养型微生物的相对丰度，降低了MBC浓度和底物利用效率较高的寡营养型微生物的相对丰度。这些变化促进SOC的分解，但抑制SOC的固存。此外，大型真菌的存在增加了C降解基因的丰度（特别是编码参与半纤维素降解的内切-1,4-β-木聚糖酶、α-L-阿拉伯糖苷酶和β-木糖苷酶的基因），降低了C固定基因的丰度。因此，尽管已有研究发现大型真菌的出现可以提高地上植物的生产力，但应该注意这可能会加速土壤养分的消耗并减少土壤C的储存。本研究对于进一步了解草原生态系统土壤C持久性过程中大型真菌与其他微生物的相互作用具有重要意义。

       本文内容来自ELSEVIER旗舰期刊Sci Total Environ第899卷发表的论文：Liu M.H., Wei Y.Q., Lian L., Wei B., Bi Y.X., Liu N., Yang G.W., Zhang Y.J., 2023. Macrofungi promote SOC decomposition and weaken sequestration by modulating soil microbial function in temperate steppe. Sci Total Environ 899, 165556.DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.165556

       第一作者：刘沫含 博士中国农业大学草业科学与技术学院
       在中国农业大学获得博士学位，主要研究方向为草地生态与管理、草地土壤改良机制、草地生态系统碳氮磷循环。以第一作者在Science of the Total Environment、Ecotoxicology and Environmental Safety、Chemosphere等国际期刊发表论文6篇。

       通讯作者：张英俊 教授中国农业大学草业科学与技术学院
       中国农业大学草业科学与技术学院教授、博导，全国农业科研杰出人才，科中国农业大学国家级创新团队负责人，国家级高层次人才获得者，国家牧草产业技术体系首席科学家。现担任国务院学位委员会第八届草学学科评议组秘书长、中国草学会副理事长兼秘书长。Grassland Research副主编、Grass and Forage Science杂志副编审（Associate Editor）、Grass Research杂志副编审（Associate Editor），国内《草地学报》、《草业学报》和《草业科学》编委。主要研究方向为草地管理与牧草生产。先后完成国家自然科学基金面上项目以及重大项目、973课题等40余项。发表论文200余篇，主编著作14部，获授权发明专利30余项，制定行业标准6项；以第一完成人获得教育部科技进步一等奖1项，农业部中华农业科技奖二等奖1项、大北农科技一等奖1项和河北省科技进步二等奖1项。